Dans ce titre, on incarne Jiraiya, un jeune guerrier qui doit sauver son pays, Jipang (terme dérivé du Cipango de Marco Polo), en proie à un groupe religieux maléfique venant de l'étranger et composé de 13 terribles individus. Cette organisation a pour but de libérer Masakado, un seigneur cruel qui tenta jadis de soumettre le pays entier à son autorité. Les desseins de cet être démoniaque furent anéantis par le Clan du Feu dont descend notre héros. Malheureusement, tout seul, Jiraya ne pourra pas mener sa quête à bien. Ainsi, il se doit de trouver en premier lieu ses deux frères d'armes Tsunade et Orochimaru issus également du même clan que lui. Les fans de Naruto connaissent très bien les noms des trois protagonistes de ce titre, mais il faut en fait savoir qu'ils proviennent d'un conte issu du folklore japonais : « Jiraiya Goketsu Monogatari » (« Les Dits du Vaillant Jiraiya »). Du reste, durant la quête, un boss arborera l'apparence de Kyuubi (le Renard à neuf queues), personnage également présent dans le célèbre manga de Kishimoto. Mais revenons à nos trois compagnons qui, une fois réunis après moult péripéties, devront trouver les sphères appartenant à leur famille. Pour se faire, ils devront traverser une à une les régions qui composent le pays et délivrer ces dernières du joug d'un des 13 membres du Daimonkyou.
Ainsi, dans chaque région, nos héros auront à résoudre des mystères, aider des gens et délivrer les divinités animales scellées en échange de quoi ils recevront diverses récompenses. La carte du monde est très vaste et les villages sont nombreux. Malheureusement, ils arborent tous la même architecture qui donne au jeu un aspect plutôt répétitif, en dépit de la cohérence scénaristique puisque l'histoire se déroule dans un seul et unique pays. Heureusement, la diversité des donjons et des situations permettent au joueur de ne pas trop se lasser. À ce titre, bien que linéaire, l'aventure se poursuit avec plaisir à l'aide d'un scénario efficace ponctué de notes d'humour qui apportent un peu de légèreté au tout.
Qui dit RPG dit forcément combats. Ces derniers sont aléatoires et en vue subjective à la Dragon Quest. Les personnages disposent d'attaques, de magies (à l'exception de Tsunade), d'objets dont certains se révèleront déterminants ou encore d'une compétence spéciale, comme le vol pour Jiraiya. Tout cela demeure classique, mais pourtant ça suffit à conférer aux affrontements une bonne dose de stratégie. Certains ennemis ou boss ne seront, par exemple, sensibles qu'à un type de sorts, d'objets ou de compétence. Après chaque victoire, l'équipe reçoit des points de vertu qui sont l'équivalent des XP dans les autres RPG. On peut également glaner ces points en tant que bonus après avoir délivré des divinités ou aidé divers PNJ. En gagnant un « dan » (l'équivalent dans ce jeu des niveaux), nos personnages voient leurs points de vie, de magie (sauf Tsunade qui ne dispose pas de sorts), d'attaque, de défense et de vitesse augmenter.